Con tàu được đưa vào biên chế ngày 31 tháng 5 năm 1943 vào Khu trục đội số 11. Wakatsuki đã tham gia giải cứu các thủy thủ khỏi Shōkaku (tháng 6 năm 1944) và Zuikaku (tháng 10 năm 1944) khi mỗi chiếc bị lực lượng Hoa Kỳ đánh chìm. Cả hai tàu sân bay này đều tham gia vào cuộc tấn công Trân Châu Cảng.

Vào ngày 11 tháng 11 năm 1944, Wakatsuki đang hộ tống một đoàn tàu đến Ormoc, Philippines thì bị đánh chìm bởi máy bay của Hạm đội tác chiến số 38 trong Vịnh Ormoc, phía tây của Leyte (10°50′B 124°35′Đ / 10,833°B 124,583°Đ / 10.833; 124.583).